Il s'est longtemps réparti en sept départements : les salles des antiquités orientales, celles des antiquités égyptiennes, des antiquités grecques, étrusques, et romaines, des sculptures, des objets d'art, des peintures et des arts graphiques. A ces départements sont venus s'ajouter le département des arts de l'Islam et celui des arts et civilisations d'Afrique et d'Océanie.

Les modes de présentation et les répartitions des salles varient en fonction des oeuvres, les salles égyptiennes reprenant par exemple, la présentation thématique qui avait été initiée par leur fondateur, Champollion. La visite du musée donne ainsi accès aussi bien à des oeuvres mondialement renommées, allant de la Victoire de Samothrace à la Joconde, qu'à des catégories plus méconnues, comme les arts graphiques, "esquisses" et croquis d'artistes, et désormais une collection d'arts islamiques qui n'a rien à envier aux musées anglo-saxons.

Le projet du "grand Louvre", mené de 1981 à 1999, et comprenant entre autres la très controversée "Pyramide" de l'architecte sino-américain Pei, a encore étendu les espaces d'exposition, et consacré définitivement l'ensemble du bâtiment à sa vocation de musée.

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